Futbolculuk kariyeri
1904'te İngiliz ekiplerinden Millwall FC'de forma giydi. İngiltere'nin güneybatı ligi olan Western Football League'de iki şampiyonluk gördü. Başarılı sonuçların ardından 1909'da Bolton Wanderers'a transfer oldu. Burada ilk kez Birinci Lig tecrübesi yaşadı. İlk sezon İkinci Lig'e düşseler de sonraki sezon İkinci Lig ikincisi olarak yeniden yükseldiler. Hunter, Birinci Lig'de bir sezon daha oynadı ve lig dördüncüsü oldular. 1912'de futbolu bıraktı.
Teknik direktörlük kariyeri
İlk teknik direktörlük kariyerine, futbolu bıraktığı yıl olan 1912'de başladı. İlk durağı Hollanda oldu. 1912-14 yılları arasında Dordrecht Football Club takımını çalıştırdı. Hollanda'da dönemin en önemli organizasyonu olan KNVB Beker'da ilk sezon takımı ikinci yapan Hunter, ikinci sezonunda kupayı kulüp tarihinde ilk kez müzeye getirdi. Bu başarısıyla 1914'te Hollanda millî futbol takımını çalıştırmıştır.
15 Mart 1914'te Belçika'yı deplasmanda 4-2 yenerek başladığı kariyerinde 4 maçta 2 galibiyet 1 beraberlik ve 1 mağlubiyet aldı. I. Dünya Savaşı'nın başlaması ile Hollanda tarihinin 5. hocası olan Hunter, takımdan ayrıldı ve İngiliz ordusunda savaşmaya gitti. Dünya Savaşı sonrası futbol da yeniden toparlanınca önce Avusturya'nın Yahudiler'den oluşan takımı Hakoah Wien'i yönetti. 1922'de İsviçre takımı FC Lausanne-Sport'un başına geçti. Batı Ligi'nde 2. olmaları yüzünden finale kalamadı.
1924'te Hunter'ın Türkiye yılları başladı. Hunter, hem Türkiye millî futbol takımının hem de Galatasaray'ın başına geçti. Türkiye'nin ikinci teknik direktörü olan Hunter, millî takımda aynı zamanda ilk yabancı teknik adam da oldu. Daha önce sadece 1 maç yapmış olan millî takımı Paris'te düzenlenen 1924 Yaz Olimpiyatları'na hazırlamak için getirilen Hunter, ülkeye modern futbol ve antrenman tekniklerini getirdi. 25 Mayıs 1924'te oynanan Paris Olimpiyatları birinci tur futbol maçı olan Çekoslovakya maçı, Hunter'ın ilk maçı olmasının dışında Türkiye'nin yurt dışında oynadığı ilk resmî maç olarak da tarihe geçti. 5.000 kişinin izlediği maçı Türkiye 5-2 kaybetti.
Bir ay sonra Türkiye, Kuzey Avrupa turnesine çıkıp 4 maç yaptı. Bunların 3'ünden galibiyetle ayrıldı. 1926'ya kadar Türkiye'nin başında olan Billy Hunter, toplam 12 maçta 5 galibiyet 7 yenilgi aldı.
1924'te aynı zamanda Galatasaray'ın başına geçen Hunter, 1926 yılında millî takımı bırakmasına rağmen Galatasaray'da 1928'e kadar devam etti. Hunter, hem Galatasaray hem de Türkiye tarihinde dışarıdan transfer edilen ilk yabancı hocadır. Galatasaray'da iyi bir dönem geçirip 1924-1927 arasında 3 adet İstanbul Ligi şampiyonluğu kazanmıştır. 1927-28'de ise 1928 Yaz Olimpiyatları nedeniyle lig düzenlenmemiştir. 1927'de katıldığı Türkiye Futbol Şampiyonası'nda ise ikinci oldular.